紧接上作剧情 随着方舟分崩离析，尸脑兽灰飞烟灭，星盟土崩瓦解，战争似乎已经结束。
士官长与神风烈士并肩作战，似乎真的让人相信，昔日的敌人，最终将成为不打不相识的患难朋友。
胡德元帅和神风烈士在沃伊纪念仪式上历史性的握手，也让人相信，这两个从曾经怀有不共戴天之仇的死对头，也能够一笑泯恩仇。30年的战争，在今天，终于走到尽头。
但是，果真如此吗?
在士官长跨入航向黎明号的冷冻舱时，当士官长对科塔娜嘱咐“需要我就唤醒我”时，当半截黎明号的身影孤独飘向那神秘的先行者星球，我们就知道，故事，远远还没有结束。士官长的战斗之旅，可以说才刚刚开始。
我们所等待的，只有那一句温柔而又坚毅的耳边呢喃：“醒醒，约翰。”
2552年12月11日，士官长与科塔娜在被跃迁空间断开两半的“航向黎明号”护卫舰后半部分内，开始了四年多的太空漂流。
科塔娜在士官长休眠的时候，改写了雷神锤-6 盔甲的韧体程序，升级作战界面、护甲能力还改变了外观。在“聪明”人工智能一般的七年寿命后，她开始变得癫狂，她的疯狂状态将贯穿整个故事进程。
2557年7月21日，“航向黎明号”接近了一颗先行者的人造行星。科塔娜的淡蓝色身影在全息影像台上微弱闪光，她看上去孤独又恐惧…… 科塔娜发现有不明登舰飞行器入侵甲板，于是启动紧急程序，复苏在冷冻舱的士官长，Halo 4 的战斗由此展开。
士官长前往“航向黎明号”战舰的观测台，途中遭到了暴风叛军的袭击。暴风叛军是一支精英部队，其领导者不满神风烈士与人类合作，决定通过唤醒沉睡的先行者武士者阶级首领宣教士来消灭人类。
在一场在观测台的激战之后，士官长发现一支庞大的精英舰队围绕在“航向黎明号”附近，士官长于是发射导弹成功摧毁了领头的驱逐舰。此时，人造行星的外壳突然开启，产生强大的引力将整只星盟舰队和半截“航向黎明号”一起吸入了行星内部。
未能成功到达救生舱的士官长与黎明号的残骸一起坠落在行星上，并且在撞击中失去了意识。
士官长恢复意识后发现自己正处在行星表面，科塔娜告诉他自己度过了人工智能规定的七年寿命，随时可能进入癫狂状态，士官长安慰她说只要回到地球找到哈尔茜博士就能修好她。两人在星球上开始探险，随后在星球上发现了壮观的先行者建筑遗迹。
科塔娜发现了星球的安静制图机，从中她得知这个星球是先行者建造的盾世界——安魂星，这只星盟舰队一直环绕在安魂星周围，但几年来一直未能进入安魂星，科塔娜说安魂星上有一个星盟信仰的“神”的陵墓。
随后，科塔娜收到了来自一艘人类战舰的讯息，由于来自行星内部的电磁干扰，讯号并不清楚，但依然可以知道那艘战舰就是收到科塔娜发出的求救信号赶来的人类历史上最强大的战舰——UNSC无限号，此刻她正赶往安魂星。
科塔娜想要警告无限号不要接近安魂星，以免被它强大的引力吸入，此时讯号突然中断，两人遭到了一群数据生命体袭击。士官长赶紧从突然出现的传送门中逃脱。逃脱后科塔娜发现安魂星居然是空心的，而所有的讯号干扰来自行星的核心，于是两人决定到安魂星的核心摧毁能量脉冲仪，使讯号变得清晰。
士官长被传送到行星的核心，却遭到了数据生命体的阻挠。此时科塔娜告诉士官长，这些数据生命体就是上古时期的种族——先行者的武士阶级中等级最高的一支部队——普罗米修斯战团。此时暴风叛军也赶到了核心，与普罗米修斯战团展开了混战。
混战中，士官长成功摧毁了能量脉冲仪，但呼叫之后只能得到依稀的回应，科塔娜于是建议士官长使用核心作为信号放大器，通过这个“麦克风”来与无限号取得联系。士官长成功到达核心，但此时却发生了令所有人都意想不到的事。
安魂星的核心突然裂开，在里面有一个人被释放出来，他穿上属于他的战甲，瞬间将在场的所有普罗米修斯战士从幽寂的蓝色变为狂暴的橙色，随后轻松的将士官长击败，并宣布了先行者的归来。
原来是这个人一直操纵着通信讯号，将士官长骗到这里，并帮他从禁锢他的冥冢中解脱出来。宣教士——先行者最伟大的战士，从10万年的沉睡中归来了!与此同时，风暴叛军立刻宣布臣服于宣教士。
士官长驾驶幽灵号侥幸从安魂星的核心逃脱，回到地表后发现UNSC无限号终究还是因为靠得太近被引力吸入，坠落在安魂星上。此时，宣教士的冥冢也飞向了无限号的坠落地点，士官长于是决定到无限号与友军会合。看来他赶到的正是时候，无限号遭到了星盟—普罗米修斯部队的猛烈攻击。
士官长成功解救了因鹈鹕号坠毁而被困的托马斯·拉斯基副舰长，也就是他早年搭救的一位军校学员。随后士官长清除了降落地点上的敌人，鹈鹕号降落后将士官长与拉斯基运至无限号附近。士官长随后杀回无尽号，在无尽号上驾驶螳螂机甲消灭攻入无尽号的风暴叛军，启动防御平台逼退宣教士。
之后他被无尽号舰长安德鲁戴里奥派去炸毁重力井并解决粒子大炮让无尽号升空。士官长完成了任务，并在此过程中与智库长会面，得知宣教士想用重组机将人类全部变成数据生命体，智库长启动了士官长的部分Geas让他能免于重组。
士官长返回无尽号后与舰长发生了激烈冲突，士官长认为无尽号应该呆在安魂星消灭宣教士，舰长则认为无尽号太过重要，不应冒险与宣教士对决，并且十分不信任士官长与科塔娜，还要求士官长交出科塔娜。士官长拒绝了，并在副舰长拉斯基的帮助下驾驶一架全副武装的鹈鹕号去阻止宣教士。
在一番苦战后士官长取得了宣教士冥冢附近建筑的控制权，打算用建筑物卡死宣教士。在即将成功的那一刻，科塔娜突然发疯让宣教士逃离，随后宣教士驾驶冥冢进入他的旗舰衣钵临世号上并离开安魂星跃迁至03环带，打算取回重组机。
士官长在一艘风暴叛军的巫妖号上跟随衣钵临世号一并来到03环带。此时重组机已被移入人类研究站进行研究，但是宣教士成功将其取回并发动对研究站的袭击。研究站里的所有人类除了士官长全部被重组。
士官长随后驾驶长剑号截击机携带一枚核弹追击宣教士战舰并与其一起跃迁至地球。在衣钵临世号上士官长历经一番苦战，并在科塔娜的协助下击败宣教士，将其打入宇宙。随后士官长引爆核弹，使重组机爆炸并摧毁了衣钵临世号。
士官长本人因为科塔娜制造的实光屏障得以幸存，科塔娜却因主体在衣钵临世号上而香消玉殒。最后，士官长在无尽号上卸下了穿戴了五年的盔甲。
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